吉林师范大学的前身是四平师范专科学校，成立于1958年9月15日。初期学校规模较小，仅29名教职员工和285名学生，设有中文、数理、地生、政史四个专业。由于缺乏校舍，学校借用四平一中西楼的二楼作为临时教室。1960年，学校开始招收四年制本科生，当年共有129名新生入学。同年，学校搬至新址，结束了借用场地办学的历史。

1962年至1966年间，吉林省政府陆续将通化师专、白城师专、吉林师专并入四平师范专科学校，校名改为四平师范专科学校。随着规模扩大，学生总数达到1228人，教职员工总数达到393人。1973年，学校升格为四平师范学院。1979年，学院开始招收硕士研究生。1984年，学院设立外事机构，加强了与国际高校的合作。

1985年，学院各系全部迁入西校，结束了东西两校办学的局面。1998年，经国务院学位委员会批准，四平师范学院增列为硕士学位授予单位。2002年3月21日，经教育部批准，四平师范学院更名为吉林师范大学。2004年12月1日，学校被确定为吉林省重点大学。

2006年4月3日，吉林师范大学被教育部批准为“中国政府奖学金来华留学生培养项目”院校，成为吉林省属院校中的首家。2008年9月，学校迎来了建校50周年的庆典。2011年3月，学校新增四个教育硕士学科领域。2016年12月，吉林师范大学与东辽县人民政府签署全面战略合作框架协议，进一步推动了地方与学校的共同发展。